Hội đồng Dân ủy Liên Xô được chuyển đổi thành Hội đồng Bộ trưởng ngày 15/3/1946 ở tất cả các cấp. Đồng thời Dân ủy Nhân dân được đổi tên thành Bộ. Sau khi Stalin qua đời, trong Liên Xô xảy ra cuộc tranh giành quyền lực ngầm giữa Bí thư thứ nhất Nikita Khruschev và Chủ tịch Hội đồng Bộ trưởng Georgy Malenkov. Malenkov bị thất thế trong cuộc tranh giành quyền lực, năm 1955 bị giáng chức xuống làm Phó Chủ tịch Hội đồng, và cấp phó của ông, Nikolai Bulganin trở thành Chủ tịch Hội đồng Bộ trưởng. Nhưng cuối cùng Bulganin cũng bị thay thế bởi Khrushchev vì tham gia vào nhóm chống Đảng vì cố gắng lật đổ Khrushchev năm 1957.

Sau khi Khrushchev bị lật đổ, nhóm tập thể lãnh đạo do Leonid Brezhnev và Alexei Kosygin lãnh đạo đã triệp tập Hội nghị Trung ương Đảng ra quy định cấm mọi cá nhân giữ 2 chức vụ đồng thời. Chủ tịch Kosygin lãnh đạo Hội đồng Bộ trưởng chịu trách nhiệm quản lý kinh tế, trong khi đó Tổng Bí thư Brezhnev chịu trách nhiệm quản lý các vấn đề khác trong Liên Xô. Trong thời kỳ Brezhnev, Chủ tịch Hội đồng Bộ trưởng mất đi quyền lực thứ 2 trong Liên Xô bằng chức vụ Chủ tịch Đoàn Chủ tịch Xô Viết Tối cao. Chủ tịch Đoàn Chủ tịch Nikolai Podgorny bị loại bỏ cương vị lãnh đạo Nhà nước năm 1977, có tác động giảm vai trò của Kosygin khi Brezhnev nằm quyền trực tiếp quản lý chính quyền Nhà nước.

Kosygin đã từ chức vào năm 1980, kế nhiệm bởi Phó chủ tịch thứ nhất Nikolai Tikhonov. Trong 5 năm, dưới sự lãnh đạo bởi Leonid Brezhnev, Yuri Andropov và Konstantin Chernenko Tikhonov, Tikhonov bị Mikhail Gorbachev buộc từ chức năm 1985. Gorbachev đã thay bằng Nikolai Ryzhkov. Ryzhkov là nhà cải cách nửa vời, luôn hoài nghi về sự tư hữu hóa và cải cách tiền tệ năm 1989. Nhưng ông đã tạo ra cơ chế nền kinh tế thị trường. Năm 1991, Ryzhkov bị thay thế bằng Valentin Pavlov. Và Hội đồng Bộ trưởng bị thay thế bằng Nội các Bộ trưởng.